Il fitoplancton marino sottoregola la fotosintesi centrale e i geni di stoccaggio del carbonio in seguito al rapido abbassamento dello strato misto

The ISME Journal (2023) Citare questo articolo

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Il fitoplancton marino è un gruppo eterogeneo di organismi fotoautotrofi e mediatori chiave nel ciclo globale del carbonio. La fisiologia del fitoplancton e l'accumulo di biomassa sono strettamente legati alla profondità dello strato misto, ma le vie metaboliche intracellulari attivate in risposta ai cambiamenti nella profondità dello strato misto rimangono meno esplorate. In questo caso, la metatrascrittomica è stata utilizzata per caratterizzare la risposta della comunità di fitoplancton all'abbassamento di uno strato misto (da 233 a 5 m) nel corso di due giorni durante la tarda primavera nell'Atlantico nordoccidentale. La maggior parte dei generi di fitoplancton hanno sottoregolato la fotosintesi centrale, lo stoccaggio del carbonio e i geni di fissazione del carbonio mentre il sistema passava da uno strato misto profondo a uno superficiale e si spostava verso il catabolismo del carbonio immagazzinato a supporto della rapida crescita cellulare. Al contrario, i generi di fitoplancton hanno mostrato modelli trascrizionali divergenti per i geni complessi che raccolgono la luce del fotosistema durante questa transizione. L'infezione virale attiva, considerata come il rapporto tra trascrizioni del virus e dell'ospite, è aumentata nel phylum Bacillariophyta (diatomee) e è diminuita nel phylum Chlorophyta (alghe verdi) in seguito all'abbassamento dello strato misto. Viene proposto un modello concettuale per fornire un contesto ecofisiologico per i nostri risultati, in cui si ipotizza che la limitazione della luce integrata e i tassi di divisione inferiori durante la miscelazione profonda transitoria interrompano i livelli di trascrizione oscillanti e guidati dalle risorse relativi alla fotosintesi, alla fissazione del carbonio e allo stoccaggio del carbonio. I nostri risultati evidenziano strategie di risposta trascrizionale condivise e uniche all’interno delle comunità di fitoplancton che si acclimatano all’ambiente luminoso dinamico associato a eventi transitori di miscelazione profonda e di abbassamento superficiale durante la fioritura annuale del Nord Atlantico.

Il fitoplancton è un fotoautotrofi unicellulari che supportano le reti alimentari marine attraverso le regioni oceaniche attraverso l'accumulo stagionale nello strato misto superficiale (ML), la regione più alta dell'oceano che è omogeneizzata dalla miscelazione turbolenta o dalla convezione. Le fioriture stagionali di fitoplancton sono intimamente legate alla profondità dello strato misto (MLD) [1, 2] dove l'aumento della luce solare e del calore in primavera fa sì che il ML diventi superficiale e il fitoplancton sia esposto a una maggiore irradianza giornaliera rispetto all'inverno, con conseguente elevata biomassa superficiale accumulo [1]. Nel Nord Atlantico, i cicli annuali della biomassa del fitoplancton riflettono i cambiamenti temporali sia nelle specie procariotiche che in quelle eucariotiche, ma durante il culmine della fioritura primaverile sono le specie eucariotiche a dominare la biomassa. Questo evento del Nord Atlantico è una delle più grandi fioriture nell’oceano globale e il suo ciclo annuale è stato recentemente studiato durante il North Atlantic Aerosol and Marine Ecosystem Study (NAAMES) [3,4,5,6,7,8,9]. Lo studio NAAMES ha sottolineato i collegamenti tra l'ambiente fisico (ad esempio, i cambiamenti del MLD) e la composizione della comunità e l'ecofisiologia del fitoplancton eucariotico che domina la fioritura [4, 5, 7, 10, 11].

Precedenti lavori sul campo hanno caratterizzato le risposte della comunità di fitoplancton eucariotico in massa nel Nord Atlantico ai cambiamenti nel MLD su scale temporali di giorni o mesi [4, 8,9,10, 12]. In primavera, le tempeste disturbano episodicamente le acque superficiali e approfondiscono la MLD al di sotto della zona eufotica, con conseguente rifornimento della ML con nutrienti dal basso e una crescita del fitoplancton che è transitoriamente limitata dalla luce [10]. Recentemente abbiamo dimostrato che, durante la profondità, le comunità di fitoplancton mostrano segni di stress ossidativo pervasivo (lipidi di membrana ossidati, ROS intracellulari e produzione di particelle esopolimeriche trasparenti) e produzione virale positiva quando la biomassa si accumula nella tarda primavera [4]. Dopo la fase culminante primaverile, la ML diventa più fortemente e stabilmente stratificata in estate e autunno. Questa stratificazione prolungata porta alla deprivazione dei nutrienti, alla diminuzione delle concentrazioni di fitoplancton, ai tassi di accumulo negativo e alle tracce di membrane compromesse, all'attività della proteasi correlata alla morte e alla produzione di virus, il tutto associato ad un aumento dei meccanismi di rimozione del fitoplancton come l'aumento delle concentrazioni di predatori/virus e cellule programmate morte [4].

|1|). Each column represents a sample triplicate from (A). Z scores, row order, and column grouping are based on a correlation matrix constructed from variance stabilized transformation of gene expression, using pairwise complete observations and Pearson coefficients. Nodes are only labeled if they were under 100 bootstraps (n = 1000, average method, correlation distance matrix, pairwise complete observations.). F Percentage of significantly changed genes by genus (adjusted p value <0.001, log2 fold change > |1|). "1V2", "1V3", "2V3", etc. refer to sample number comparisons in (A)./p>100 m MLD to <25 m MLD within 72 h) can occur several times per year in some regions of the Northwest Atlantic (Supplementary Table 1, Supplementary Fig. 1). These rapid shallowing and deepening events happen most frequently from November through May in this region (Supplementary Fig. 1)./p>0.05 and <0.2 µm in diameter within the euphotic zone) is highest during periods of the North Atlantic bloom with nutrient limitation and reactive oxygen stress biomarkers [4]. In this study, macronutrients were not limiting (Supplementary Fig. 2E–G) but light was limiting in some samples, and reactive oxygen stress was likely high based on our previous bulk community analysis [4]; together they suggest a combination of saturated light and reactive oxygen stress may trigger viral lysis in diatom communities. Chlorophyte viruses apparently had an opposite trigger; low light possibly triggered early stages of lysis or at least increased viral transcript abundance (Fig. 7). To date, it is unknown what specific environmental stresses can trigger viral replication or induction but our results highlight important areas of investigation with implications to viral ecology. The impact of rapid changes in MLD and other physical drivers on subcellular molecular interactions are a ripe area for investigation in viral ecology and bloom progression, as predation pressure is likely a key force shaping the annual bloom in the North Atlantic [1, 4]./p>200 m MLD), like that encountered on the first day of our study, resulted in phytoplankton communities receiving insufficient daily irradiance to support similarly high rates of cell division. Consequently, cells maintained relatively high predawn levels of transcripts related to core photosynthesis, carbon fixation (Calvin cycle) and anabolic energy storage genes and did not increase PPP or catabolic carbon storage genes (Fig. 8C). This strategy allows deeply mixed, light-starved communities to maximize photosynthesis and carbon fixation and conserve fixed carbon over shorter integrated periods of light exposure in deep MLs. In this scenario, energy-starved populations must maintain higher relative levels of mRNA for core photosynthesis, Calvin cycle, LHCs and other metabolic pathways. Although mRNA levels for these key genes remains relatively high during this light limited/ energy limited condition, it's possible that the higher energy and macromolecular cost of maintaining protein pools during light-limited conditions may be mitigated through decreasing protein turnover and translation rates [82, 83]. Future studies employing a sampling regime with higher time resolution can rigorously test this ‘deep disruption’ conceptual model and better evaluate its ecophysiological interpretation./p>

|1|). Three groups of comparisons were used to search for significant changes in gene expression within the deeply mixed layer; within the shallow mixed layer; and between respective depths for deep and shallow mixed layers (Fig. 1F). Normalized read values from DESeq2 were used to make heatmaps from subsets of significantly altered genes (Figs. 2, 4, 5, 6 and 8)./p> |1|) in at least one of the three categories of comparisons were used for expression analysis of key gene pathways related to MLD (Figs. 2, 4, 5, 6 and Supplementary Fig. 9), while all genes were included in analysis of the proportion of key genes significantly changed (Supplementary Figs. 4, 7, and 8)./p>

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